La imagen también permite distinguir varios huesos y fenestras asociados con la arquitectura craneal. El premaxilar forma buena parte del extremo anterior del hocico, mientras el maxilar sostiene gran parte de la dentición superior. La fenestra nasoanteorbital ocupa una porción considerable del rostro, reduciendo masa sin eliminar las barras óseas necesarias para mantener la resistencia estructural. Posteriormente se reconocen la órbita y las fenestras temporales, relacionadas con la disposición de la musculatura mandibular. En la región posterior participan además elementos del techo craneal y de la articulación mandibular.
La dentición está formada por dientes cónicos, puntiagudos y relativamente espaciados, más desarrollados hacia la región anterior del hocico. Esta configuración sugiere una alimentación basada en presas pequeñas, probablemente vertebrados e invertebrados capturados mediante movimientos rápidos de la cabeza. El cráneo de Darwinopterus es especialmente importante porque combina una morfología cefálica derivada, semejante a la de pterosaurios más avanzados, con un cuerpo que todavía conservaba rasgos basales como una cola larga. Esta combinación respalda la idea de evolución modular, en la que distintas regiones corporales pueden transformarse a ritmos diferentes.
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