jueves, 18 de mayo de 2017

4 REACCIONES DE LA LUZ 1, OXIDACIÓN DEL AGUA

La evolución de los seres vivos capaces de emplear agua como una fuente de electrones acompañó una de las mayores modificaciones en los mecanismos de fotosíntesis que se han documentado hasta la fecha. El agua en esta historia no es un aceptor de electrones, de hecho el agua es una molécula muy oxidada y es muy difícil que acepte más electrones. De hecho uno de los puntos cruciales de la fotosíntesis del tipo II es que emplea agua como fuente de electrones. Como ya se dijo en la sección anterior, el centro de reacción del fotosistema emite electrones desde si mismo a un aceptor, pero si no existiera una fuente de electrones externa, al poco tiempo, las moléculas de clorofila se quedarían sin electrones para enviar a su aceptor. El agua es la clave en este punto, ya que a partir de su rompimiento en el fotosistema II, permite extraer los electrones de regeneran los que ha perdido el centro de reacción del fotosistema.

Durante la fotosíntesis que emplea agua como fuente de electrones, el sistema se distribuye de manera similar a la cadena de transporte de electrones, con una serie de complejos proteínicos que terminan en una f1f0 ATP sintetasa. Los otros complejos son tres, dos de ellos son fotosistemas, y el último es un citocromo reducto de la cadena de transporte de electrones que dio origen a la fotosíntesis de tipo II. El orden completo del proceso es fotosistema II, citocromo, Fotosistema I y f1f0 ATP sintetasa. En medio de estos sistemas se encuentran una serie de moléculas vinculantes tal como sucede en la cadena de transporte de electrones de la respiración celular aeróbica. El fotosistema II carga con energía en los electrones extraídos del agua hasta un nivel intermedio. El segundo fotosistema retoma estos electrones después de haber perdido una fracción de esta energía y los vuelve a cargar a un nivel superior del que necesita el NADP para reaccionar con iones hidronio y convertirse en NADPH.

A pesar de las diferencias, la organización general de los fotosistemas es muy similar entre sí, lo cual implica un origen a partir de un solo fotosistema ancestral mediante duplicación de genes. El fotosistema ancestral es homologo al fotosistema I, el cual aunque no puede operar con agua sin el fotosistema II, si lo puede hacer de manera autónoma si el donante de electrones inicial es el ácido sulfhídrico.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.1 Estructura del fotosistema I y II

El centro de reacción de la molécula de clorofila es pequeño en comparación con su respectiva antena. Recuérdese que los cálculos originales establecían que existía 300 veces más clorofila de la que se empleaba en la producción de electrones. El centro de reacción del fotosistema II está compuesto por 2 moléculas de clorofila, es decir un dímero al cual se le denomina pigmento absorbente de la longitud de onda 680 nanómetros, o para recortar P680.

El centro de reacción del fotosistema I también es un dímero de clorofilas al cual se le denomina pigmento absorbente de la longitud de onda 700 nanómetros, o para acortar P700. Cuando un rayo de Sol impacta en el tilacoide de un cloroplasto, su energía es absorbida parcialmente por las secciones de la antena del fotosistema, compuesto por cientos de moléculas de clorofila. Rápidamente la energía es trasferida con cierto nivel de pérdida al centro de reacción que libera electrones. Una vez que ambos fotosistemas liberan electrones, adquieren una carga positiva que provoca que adquieran la tendencia a atraer electrones de otras partes.  Más allá de los procesos subsecuentes, el paso antes mencionado es la clave de todo el proceso, ya que es aquí donde, la energía de la luz en forma de fotones sin masa, se transfiere a los electrones con masa, es decir, donde energía en términos físicos se convierte energía en términos químicos, y más aún en términos de una corriente de electrones.

¿Qué es la fotosíntesis?, es literalmente una cadena de transporte de electrones que genera una corriente eléctrica con el Sol y electrones provenientes del agua. A diferencia de la cadena de transporte de electrones de la respiración que es una "bajada", en la fotosíntesis tenemos una montaña rusa, en esta hay dos subidas representada por los fotosistemas, y dos bajadas representadas por una serie de aceptores/donantes de electrones que debe terminar en la síntesis de NADPH. El esquema aquí presentado se denomina esquema Z "aunque a mí me parece más una M".

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.2 Estructura del fotosistema II. Parte superior

Aunque originalmente no existe un sentido de arriba o abajo, estableceremos un marco de referencia vinculado al modo en que se representa a la cadena de transporte de electrones de la fotosíntesis en todos los esquemas que he visto. Así siempre está “abajo” el lumen o interior del tilacoide y siempre está “arriba” el estroma del cloroplasto, así que esa será la dirección sobre la cual estableceremos de aquí en adelante la orientación de nuestras palabras. Es decir, para saber ubicarnos en los mapas de las representaciones de las reacciones lumínicas diremos que, el centro del fotosistema es el centro de reacción fotosintético, la parte de arriba es la mitad que da hacia el estroma y la parte de abajo es la que termina hacia el lumen. El fotosistema no es solo un grupo de moléculas de clorofila, es un complejo de proteínas con varios grupos prostéticos de importancia.

El proceso inicia con la extracción de electrones desde el agua “rompiéndola en el proceso”, y termina con la deposición de estos electrones en una molécula llamada plastoquinona “PQ a PQ-2”. Los eventos comienzan  con la absorción de luz por parte de los pigmentos de la antena en el complejo de captura de luz externa (LHCII). La energía es transferida desde LHCII a través de la antena interna que sirve conector hacia el centro de reacción “P680” de clorofila a, donde cada una de las 4 moléculas están cercanamente unidas. El dímero P680 y otras dos moléculas de clorofila a accesorias.

Como ya se ha mencionado anteriormente, cuando la energía impacta de P680 un electrón es emitido con alta energía hacia un aceptor “o más bien una cadena de aceptores”. El  primer aceptor se denomina feofitina “Pheo”, la cual es una molécula de clorofila que carece del centro de magnesio II. El segundo aceptor de electrones es la plastoquinona A (PQA) ubicado en el estroma del tilacoide. Posteriormente avanza hacia un grupo prostético de hierro “no insertado en un grupo hemo”. El siguiente aceptor de electrones es la molécula móvil llamada plastoquinona B (PQB) que no hace parte integral del fotosistema II, es decir, PQB puede salir o ingresar del fotosistema II dependiendo de si está oxidado o reducido. PQB ingresa al fotosistema II oxidado “sin el par de electrones energéticos”, en el fotosistema II se le transfieren los electrones uno por uno desde el hierro prostético. Una vez que los dos electrones han sido cargados en PQB, dos protones ingresan desde el estroma formando PQBH2, en este punto esta molécula abandona el fotosismeta II. PQB es apolar, por lo que al salir del fotosistema ingresa en la membrana del tilacoide.

Estructura completa del ftosistema II, "arriba" estroma, "abajo" lumen. La región de la antena se encuentra hacia arriba, mientras que el dominio que degrada el agua y sintetiza el oxígeno molecular está abajo., en el centro se encuentra una serie de aceptores/donantes de electrones. El proceso de flujo de electrones empieza en el centro de reacción que realiza un proceso doble, al activarse empuja un electrón hacia la parte de arriba del fotosistema, y al mismo tiempo genera un efecto de atracción hacia electrones que provienen de la parte inferior del fotosistema.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.3 Estructura del fotosistema II. Parte inferior

A medida que los eventos en la parte media y superior del fotosistema II ocurren (visto si ponemos al estroma del cloroplasto arriba y el lumen del tilacoide abajo), otra serie de reacciones toman lugar hacia la zona del lumen del cloroplasto. Una vez que el centro fotosintético pierde un electron incrementa su afinidad hacia electrones externos, los cuales vienen de “abajo” donados por otra serie de grupos prostéticos y finalmente desde el agua. Viendo desde el centro de reacción fotosintético, el primer donante de electrones es un grupo prostético llamado Tyrz. Tyrz dona un electrón por cada uno que pierde el centro de reacción. Por debajo se encuentra un complejo de metales, el manganeso y el calcio formando una estructura cubica. Por cada 4 átomos de manganeso existe un átomo de calcio. El centro metálico requiere de DOS moléculas de agua para operar la lisis y la síntesis de oxígeno y 4 iones hidronio. Los detalles de cada uno de estos procesos se estudiarán en artículos posteriores.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.4 Funcionamiento del fotosistema II

El fotosistema II emplea la luz absorbida para realizar dos actividades interrelacionadas. La primera es la generación de una corriente de electrones a través del fotosistema, iniciando desde el centro de la reacción, empujando y jalando electrones de manera simultánea. Los electrones empujados son enviados hacia una serie de portadores que terminan en la plastoquinona. Los electrones jalados provienen a su vez de otra serie de portadores de electrones que tienen su origen último en varias moléculas de agua.

El fotosistema II de una célula vegetal es un complejo de más de 20 polipéptidos, la mayoría de los cuales se encuentran integrados en la membrana del tilacoide. Dos de estas proteínas se designan con los códigos D1 y D2. D1 y D2 son particularmente importantes ya que ellos se unen al centro de reacción P680 y a todos los cofactores involucrados en el transporte de electrones a través de todo el fotosistema. El primer paso en la activación del fotosistema II es la absorción de luz por parte de los pigmentos de la antena.  La mayoría de los pigmentos de la antena que recolectan energía residen  en el interior de un complejo de pigmentos separado denominado “Complejo de Recolección de Luz II, también llamado LHCII por sus siglas en ingles”.

Las proteínas del LHCII se unen tanto a las clorofilas como a los carotenoides y son dispuestas de manera externa al núcleo del fotosistema. El LHCII no es un sistema rígido, bajo ciertas circunstancias puede migrar para asociarse al fotosistema I y servir como antena de recolección de luz para el centro de reacción P700.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.5 Plastoquinona

Es una molécula de la familia de las quinonas, muy similar en su estructura a la ubiquinona “coenzima Q10”. Esto implica que es una molécula apolar que se mueve con facilidad en el interior de la membrana celular pero que no puede moverse hacia las regiones acuosas. La plastoquinona es un portador de energía en el mismo sentido que el NAD y el FAD, es decir tyransporta tanto electrones energérticos “que precisamente deben terminar en el NADP” y también protones desde el estroma del cloroplasto a lal interior del tilacoide generando un diferencia electroquímico de concentración de protones. Con el diferencial electroquímico se genera un gradiente de protones que permitirá el movimiento de una F1F0 ATP sintetasa igual que en la respiración celular aeróbica. La plastoquinona al ser cargada con dos electrones energéticos y dos protones provenientes de iones hidronio del estroma del cloroplasto pasa a denominarse plastoquinol. Varias moléculas derivadas de la plastoquinona han demostrado poseer efectos antioxidante y antienvejecimiento.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.6 Flujo de electrones desde el fotosistema II a la plastoquinona

La energía de excitación es transferida desde los pigmentos de la región externa de la antena LHCII a un pequeño número de clorofilas de la antena interna ubicadas cerca del núcleo del fotosistema II. Desde aquí la energía termina en el centro de reacción P680. Como se ha mencionado reiterativamente, el centro de reacción libera electrones con la absorción de luz, pero esto ocurre del siguiente modo. P680 emite electrones de uno en uno a aceptores de electrones que poseen una estructura análoga a la de la clorofila, llamada Pheo. La transferencia de electrones genera una separación de cargas o polarización entre P680 y Pheo del siguiente modo. Dado que P680 pierde un electrón, este adquiere una carga (+), mientras que Pheo al adquirir un electrón se torna con una carga (-).

La importancia de este diferencial de cargas se hace evidente cuando se analizan los potenciales de oxidación-reducción de estas dos especies. P680 al poseer una carga positiva incrementa su electronegatividad y afinidad por electrones, lo cual implica que puede aceptar electrones con suma facilidad “con menor energía”, convirtiéndolo en un potente agente oxidante. En contraste, Pheo al tornarse negativo disminuye su electronegatividad y su afinidad por los electrones, lo cual implica que tiene la tendencia a perder electrones con suma facilidad. Lo anterior hace de Pheo (-) un potente agente reductor. Este evento, el de la formación de un agente oxidante fuerte y un agente reductor fuerte mediante la energía lumínica (simbolizada como gamma: γ) toma menos de una milmillonésima de segundo y es esencial como primer paso de la fotosíntesis.

Debido a que ambas especies poseen cargas opuestas, con tendencias complementarias, el proceso de fotosíntesis sería imposible si no existiera una salvaguarda que impidiera que ambas especies reaccionaran entre sí, disipando la energía en forma de calor. El proceso se logra simplemente mediante la transferencia del potencial de óxido-reducción a las zonas opuestas del fotosistema II. En otras palabras, Pheo transfiere rápidamente su electrón a otro aceptor de electrones para no devolverlo P680, mientras que P680 recibe un electrón desde un portador de electrones que se encuentra en la parte inferior del fotosistema. Pheo(-) transfiere su electrón fotocargado a una molécula de plastoquinona residente del fotosistema II a la cual se la designa generalmente como Plastoquinona A o PQA, la cual se encuentra cerca del límite superior del fotosistema con el estroma de cloroplasto.

La plastoquinona A es solo un portador de electrones momentáneo, que de manera inmediata transfiere su eecrtón a una segunda molécula de plastoquinona que no permanece de marea permanente en el fotosistema II. Esta segunda molécula de plastoquinona se denomina plastoquinona B o PQB. La plastoquinona B permanece fuertemente ligada al dominio D1 del fotosistema II aun cuando recibe un electrón. Solo hasta que la plastoquinona B recibe un segundo electrón se libera del dominio D1 y reacciona como una base con un par de protones provenientes del estroma donde se encuentran almacenados en forma de iones hidronio. Una vez los protones “hidrógenos” son transferidos a la plastoquinona esta se transforma en plastoquinol. Una vez D1 pierde una plastoquinona en forma de plastoquinol, reemplaza su perdida  por una nueva molécula de plastoquinona completamente oxidada “no electrones y no protones”, para la siguiente ronda de reacciones.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.7 Flujo de electrones desde el agua al fotosistema II

Producir energía a partir del agua es una gran farsa, la cantidad de energía que almacena del agua es extremadamente baja en términos de procesos químicos y termodinámicos. Como cualquier molécula altamente estable, el agua necesita energía para romperse, no al revés. Toda reacción para que sea termodinámicamente favorable requiere emitir energía al universo, por lo cual para romper el agua se debe generar un estado o material que al reaccionar con ella sintetice una molécula de menor energía "con la consecuente liberación del sobrante energético al universo". Un último detalle adicional, la UNICA reacción de carga de energía en electrones, es la transferencia de electrones desde P680 hacia Pheo. TODAS las demás reacciones de transferencia de energía DEBEN realizarse cuesta abajo, con transferencias energéticas en las que los productos son siempre de menor nivel energético.

La reacciones de trasferencia de electrones desde el agua hacia P680 por muchas décadas fue la parte menos conocida de las reacciones de fotosíntesis. A pesar de que la reacciones general de la fotosíntesis habían sido formuladas desde principios del siglo XX, pero no fue sino hasta 1970 que gracias a los trabajos de Pierre Joliot y Bessel Kok, quienes propusieron la hipótesis del estado S “mecanismo de funcionamiento del complejo de evolución de oxígeno". A pesar de que el agua es una molécula muy estable que necesita de grandes cantidades de energía eléctrica o temperaturas superiores a los 2000°C para romperse, los cloroplastos pueden lograrlo aun en plantas que habitan en las montañas de las tundras del extremo norte y sur del mundo, solo con la energía del espectro visible. El rompimiento del agua durante la fotosíntesis se llama fotolisis. Sin embargo, la fotolisis no ocurre mediante un segundo bombardeo de fotones, todo debe lograrse mediante los productos que surgen de la primera reacción del fotosistema.

La única reacción donde interviene la luz (γ) es esta, el flujo de electrones desde el centro de reacción P680 a Pheo. Una vez que P680 se torna  positivo se convierte en un agente oxidante más potente que el oxígeno, lo cual le permite atraer electrones hacia sí mismo. Los electrones son jalados de forma tal que P680(+) es el último aceptor de electrones en esta cadena. La formación de una sola molécula de oxígeno necesita la fotolisis de dos moléculas de agua, de manera simultánea. Pero la cadena de transporte de electrones en el fotosistema II solo permite el flujo de un electrón a la vez. Adicionalmente, los experimentos en esta fase de la fotosíntesis se realizaron con ráfagas de luz muy breves, lo cual permitió determinar que una molécula de oxigeno era producida por cada cuatro ráfagas (4 equivalentes de fotones) de luz en el fotosistema.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.8 Dos de agua y cuatro electrones

El problema se resuelve mediante un mecanismo capaz de ahorrar electrones en grupos de 4. A medida que la cadena de transporte de electrones los necesita, este complejo libera de uno en uno, hasta que se queda vacío. En este punto reacciona de manera simultánea con dos moléculas de agua, para extraer cuatro nuevos electrones y de este modo volver a completar sus reservas para los siguientes cuatro préstamos.

Abajo se encuentran dos moléculas de agua que al ingresar en el complejo de evolución de oxígeno reaccionan, liberando 4 electrones, 4 protones y una molécula de oxígeno molecular. Los electrones los jalados hacia P680 gracias a una molécula similar a la clorofila que sirve como puente llamada Tyrz.

Este complejo de ahorro de cuatro electrones por ciclo se le denomina complejo de evolución de oxígeno. Está compuesto por 5 átomos metálicos, 4 de manganeso y 1 de calcio. El complejo solo almacena la suficiente electronegatividad para oxidar el agua una vez ha perdido sus cuatro electrones completamente, y esto solo ocurre una vez P680 se ha tornado positivo cuatro veces consecutivas. Reaccipón entre el complejo de evolución de oxígeno y el agua, esta solo ocurre cuando el complejo de evolución de oxigeno acumula cuatro cargas positivas producto de la perdida de cuatro electrónes en favor de reconstituir a P680 un electrón a la vez.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

4.9 Fotoinhibición

Debe tenerse en cuenta que, el exceso de luz puede acarrear problemas potenciales para el fotosistema. Recordemos que el proceso transcurre gracias a la formación de agentes oxidantes más potentes aun que el propio oxígeno, y de igual forma pueden ocurrir errores durante la reacción del complejo de evolución de oxígeno con el agua dando lugar a especies de oxígeno tóxicas. Fuera de control, estas especies pueden oxidar lo que sea, incluyendo el ADN del cloroplasto. A este fenómeno se lo denomina fotoinhibición. La luz ultravioleta puede formar especies de manganeso de valencias muy altas, las cuales inducen a daños en las proteínas que sirven de marco para la cadena de transporte de electrones del fotosistema II. Del mismo modo, un exceso de P680(+) conlleva a la oxidación de las proteínas que sirven de marco y también de los pigmentos de la antena. En otras palabras, demasiada energía sobrecarga el sistema y lo conlleva a su propia destrucción. Los cloroplastos poseen una gran cantidad de salvaguardas contra este fenómeno, varios caterotenoides "imagen principal" y derivados de la plastoquinona son antioxidantes. Mientras que por otra parte, el cloroplasto reemplaza constantemente su dominio D1 y a sus complejos de evolución de oxígeno para evitar oxidarse a sí mismo. Los mecanismos de protección son tan eficaces, que los vegetales se cuentan entre los seres vivos más longevos del planea, existen árboles que han vivido por milenios.

Referencias básicas: (Belk & Maier, 2013; Berg et al., 2015; Campbell & Farrell, 2012; Garrett & Grisham, 2013; Hoefnagels, 2015; Lieberman & Rice, 2014; Mackean & Hayward, 2014; Mader & Windelspecht, 2015, 2018; Mader, 2010; Mason et al., 2014; Mauseth, J, 2012; Meisenberg & Simmons, 2017; Murray et al., 2012; Nelson & Cox, 2008; Reece et al., 2014; Sadava et al., 2014; Simon et al., 2013; Solomon et al., 2014; Starr et al., 2013; Stern et al., 2008; Voet et al., 2013; Wayne, 2009).

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